《寂静岭4》的故事主要是围绕一个名叫亨利·汤曾特的男性展开，大约有26～30岁之间，他是居住在寂静岭附近，当从恶梦中惊醒的时候发现自己已经被困在公寓内。门窗都无法打开，甚至连电话也断了。大门被一把巨大的锁链给封死。大约一个星期之后，亨利惊奇发现再公寓的浴室内有一个神秘的洞口，并且确信这是唯一能出去的通道。然而，和我们大家预料的一样，这个神秘洞口不会通往主角想去的地方，这是通往另一个灵异世界的洞口。
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《寂静岭4》中玩家将扮演男主角Henry Townsend，当主角从恶梦中惊醒时，发现自己把自己给锁在居住的公寓里面，与外界完全隔绝，为了脱困，主角只好进入一个诡异的洞穴内，遭遇到许多异形的鬼魂。而如何解开自己房间与异形鬼魂群聚的平行世界之间的奇异联系，便是玩家在游戏中最重要的课题之一。在游戏中，玩家必须不停穿越真实世界和变异的神秘世界。游戏的方式主要是以第三人称进行，但本作也加入了新的第一人称视角。
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